La diversidad de rasgos morfológicos de la quinua y composición metabólica de las semillas.

May 10, 2024

Datos científicos volumen 9, número de artículo: 323 (2022) Citar este artículo

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La quinua (Chenopodium quinoa Willd.) es un cultivo herbáceo anual de la familia del amaranto (Amaranthaceae). Se cultiva cada vez más por sus nutritivos cereales, que son ricos en proteínas y aminoácidos esenciales, lípidos y minerales. La quinua exhibe una alta tolerancia a diversos estreses abióticos, incluidas la sequía y la salinidad, lo que favorece su cultivo agrícola en condiciones de cambio climático. El uso de los granos de quinua se ve comprometido por las saponinas antinutricionales, una clase terpenoide de metabolitos secundarios depositados en la cubierta de la semilla; su eliminación antes del consumo requiere un lavado extenso, un proceso económica y ambientalmente desfavorable; o su acumulación puede reducirse mediante la reproducción. En este estudio, analizamos los metabolomas de las semillas, incluidos aminoácidos, ácidos grasos y saponinas, de 471 cultivares de quinua, incluidas dos especies relacionadas, mediante cromatografía líquida (espectrometría de masas). Además, determinamos una gran cantidad de rasgos agronómicos que incluyen biomasa, tiempo de floración y rendimiento de semillas. Los resultados revelaron una diversidad considerable entre genotipos y proporcionan una base de conocimientos para el futuro mejoramiento o edición del genoma de la quinua.

Mediciones)

metabolitos

Tipo(s) de tecnología

espectrometría de masas LC-MS

La quinua (Chenopodium quinoa Willd.) está atrayendo cada vez más la atención mundial debido a su valor nutricional inusualmente alto, incluido un alto contenido de proteínas, la composición y cantidad de lípidos, un buen equilibrio de aminoácidos esenciales, así como isoflavonas e interesantes propiedades funcionales antioxidantes1. 2,3. La quinua fue domesticada por primera vez en la cuenca del lago Titicaca hace unos 7.000 años, desde donde se extendió a otras regiones de América del Sur y del mundo4.

Un activo importante desde el punto de vista agrícola de la quinua es su notable capacidad de adaptarse a diversas zonas agroecológicas, lo que permite su crecimiento en desiertos cálidos y secos y en zonas tropicales con hasta 88% de humedad relativa, de -8 °C a 40 °C5, y desde el nivel del mar. hasta 4.000 m de altura en regiones montañosas. También es destacable su adaptabilidad a suelos sódicos y alcalinos permitiendo cultivos desde pH 4,5 hasta 9,06. La quinua es un cultivo altamente tolerante a la sequía que se desarrolla bien en regiones con precipitaciones inferiores a 200 mm anuales (7 y referencias allí). Es tolerante a la alta salinidad y se considera una halófita facultativa8,9,10. En 2013, la Organización para la Agricultura y la Alimentación (FAO) declaró el 'Año Internacional de la Quinua' en reconocimiento a la capacidad del cultivo para ayudar a mitigar el hambre y la desnutrición en países con inseguridad alimentaria, y en reconocimiento a los esfuerzos ancestrales del pueblo andino. para preservar la quinua como cultivo (http://www.fao.org/quinoa-2013/en/).

Aunque los granos de quinua tienen un valor nutricional excepcional, la cubierta de la semilla normalmente contiene saponinas de sabor amargo y potencialmente antinutricionales11. Por lo tanto, las semillas de quinua requieren un procesamiento sustancial (lavado abundante en agua) para eliminar las saponinas antes del consumo. La reducción de saponinas ha sido un objetivo del mejoramiento y en el futuro también se podrá lograr con métodos biotecnológicos, como la edición del genoma. Las saponinas de la quinua se presentan predominantemente en forma de glucósidos triterpenoides12,13,14. Su gran diversidad estructural hace que los análisis no sean triviales15.

Las funciones biológicas de las saponinas en la quinua aún están por investigarse. Las saponinas pueden desempeñar un papel en la germinación de las semillas y en disuadir a las aves o las infecciones por hongos (revisado en 16). La evidencia indica que no sólo la cantidad total de saponinas está regulada (p. ej., por el factor de transcripción bHLH CqTSARL1)17, sino también el perfil de saponinas17. Sin embargo, hasta la fecha, sólo se han determinado los perfiles de saponina de las semillas de unos pocos genotipos de quinua17. Como algunas saponinas pueden incluso ser beneficiosas para la salud humana18, la diversidad en la composición de las saponinas representa un gran recurso para generar cultivares de quinua nuevos y más saludables.

Nuestro estudio informa la variabilidad del metaboloma de las semillas maduras de quinua de una gran cantidad de genotipos (471 en total; conjunto de datos complementario 1, disponible en figshare19). Además, determinamos rasgos agronómicos como altura de la planta, biomasa total, densidad de panículas, días hasta la floración y peso de las semillas (Fig. 1 y Cuadro complementario 119). El proceso experimental empleado para el análisis del metaboloma de semillas basado en cromatografía líquida - espectrometría de masas (LC-MS) se representa en la Fig. 2. Los metabolitos se anotaron utilizando una biblioteca de compuestos de referencia auténticos y patrones de fragmentación en la fuente, y los datos se informado de conformidad con los estándares establecidos20 (Tabla complementaria 219 y base de datos MetaboLights, MTBLS2382). Detectamos y cuantificamos 400 metabolitos de semillas que representan diversas clases químicas: 37 saponinas triterpenoides, 14 flavonoides, 15 aminoácidos, 117 dipéptidos, 126 lípidos y otros 91 metabolitos. Para explorar la variación entre genotipos, se establecieron un análisis de componentes principales (PCA) y un mapa de calor de grupo jerárquico (HCA) en rasgos metabólicos y fenotípicos (Fig. 3A, B). El mapa de calor reveló diferencias considerables en la abundancia de metabolitos entre genotipos (Fig. 3A), lo que fue confirmado por PCA (Fig. 3B), en el que el primer y segundo componente explicaron el 41,1% y el 19,9% respectivamente, de la varianza de la saponina. El análisis de PCA identificó 21 genotipos, en su mayoría originarios de Perú/América Latina, cuya posición en el gráfico de PCA se correlaciona en gran medida con su origen geográfico (Tabla complementaria 3). Finalmente, investigamos las correlaciones entre y dentro de diferentes clases de metabolitos y rasgos fenotípicos (Fig. 3C). Esto demostró que muchos metabolitos están altamente asociados dentro de la red. Sin embargo, no se encontraron correlaciones significativas y fuertes entre el contenido de saponina y los rasgos morfológicos, lo que indica que los genotipos con bajo contenido de saponina pueden seleccionarse en el futuro mediante mejoramiento o edición del genoma sin un impacto en los rasgos relacionados con el rendimiento.

Características morfológicas y rasgos fenológicos y reproductivos en genotipos de quinua. (A) Se midieron y analizaron cuatro rasgos cualitativos y siete cuantitativos. 1Glomerulado: los glomérulos se insertan en el eje primario mostrando una forma globosa; 2Intermedio: mostrando ambas formas; 3Amarantiforme: los glomérulos se insertan directamente en el eje secundario y tienen forma alargada. Los asteriscos indican: * número de días desde la siembra hasta que el 50% de las plantas hayan comenzado a florecer; ** registrado en madurez fisiológica, desde el cuello de la raíz hasta el ápice de la panícula; *** número de ramas contadas desde la base hasta el segundo tercio del tallo de plantas en madurez fisiológica. (B) Genotipos representativos con diversidad en semillas. 1. CHEN 274, 2. CHEN 210, 3. D-12038, 4. CHEN 109, 5. D-9998, 6. AMES 13219, 7. D-12020, 8. AMES 19046, 9. PI-433378, 10 .D-12377, 11. Co-Ka-1821, 12. D-11999, 13. CHEN 70, 14. D-12140, 15. CHEN 243, 16. D-11980, 17. D-12275, 18. PI -433231. (C) Genotipos representativos con diversidad en forma/color de panícula; 1. Ames 13727, 2. Ames 13749, 3. PI 634924, 4. Ames 13742, 5. Ames 13761, 6. Ames 22157, 7. PI 665276, 8. Ames 13731.

Representación esquemática del proceso experimental. Las muestras de semillas se extrajeron utilizando el método MTBE/metanol, seguido de un análisis LC-MS de las fracciones lipídicas y polares, detección de picos utilizando el software GeneData y anotaciones de compuestos utilizando bibliotecas de referencia internas y fragmentación en la fuente. El panel inferior muestra un ejemplo de anotación de saponina utilizando fragmentación en la fuente en modo positivo. Se presenta un cromatograma y una estructura putativa. La figura se preparó utilizando BioRender (www.biorender.com).

Variación fenotípica y metabólica entre muestras de quinua. (A) Mapa de calor que muestra los niveles relativos de metabolitos y datos fenotípicos medidos en genotipos de quinua (el conjunto de datos completo se proporciona en el Conjunto de datos complementario 1 y en la Tabla complementaria 119). (B) Red de correlación entre rasgos fenotípicos y rasgos metabólicos, cada nodo representa un metabolito o un rasgo fenotípico de la planta, los bordes que conectan dos nodos muestran una asociación entre dos rasgos. (C) Análisis de componentes principales (PCA) sobre datos de saponina en todos los genotipos.

Para el experimento de campo se seleccionaron cuatrocientos sesenta y ocho genotipos de quinua, más una accesión de djulis (Chenopodium formosanum Koidz.) y una de pata de ganso (Chenopodium album L.) (Tabla complementaria 119). También se incluyeron semillas de la accesión de quinua QQ74, para las cuales se dispone de una secuencia genómica de referencia17. La fuente de las semillas se proporciona en la Tabla complementaria 119. Las semillas de los diferentes genotipos se propagaron en los campos del Centro Internacional de Agricultura Biosalina (ICBA) en los años 2016 y 2017, y se almacenaron en una cámara fría a 2 °C y una humedad relativa. del 30%. Las semillas se sembraron a mano clavando 2-3 semillas por cada hoyo/ubicación en el suelo, a una profundidad de 1-2 cm cerca del gotero. Las plantas se adelgazaron después de aproximadamente dos semanas eliminando individuos inusualmente débiles o fuertes para dejar una planta por ubicación.

Los experimentos se llevaron a cabo en las instalaciones de investigación de campo del Centro Internacional de Agricultura Biosalina, ICBA (N 25° 05.847; E 055° 23.464), Dubai, Emiratos Árabes Unidos, de noviembre de 2016 a abril de 2017. Los suelos en los campos experimentales del ICBA son de textura arenosa, es decir, arena fina (arena 98%, limo 1% y arcilla 1%), calcárea (50-60% equivalentes de CaCO3), porosa (45% de porosidad) y moderadamente alcalina (pH 8,2). El porcentaje de saturación del suelo es de 26 con una capacidad de drenaje muy alta, mientras que la conductividad eléctrica de su extracto de saturación (CEe) es de 1,2 dS m-1. Según la Taxonomía Americana de Suelos21, los suelos se clasifican en Torripsamments típicos, carbonáticos e hipertérmicos22. Antes de la siembra, se añadió estiércol de aves (Fertilizantes Orgánicos Al Yahar, EAU) a razón de 40 toneladas por hectárea (t ha-1) en el campo elegido para los experimentos. Después de cuatro semanas de siembra, se aplicó urea (contenido de nitrógeno-fósforo-potasio (NPK): 46-0-0) a 40 kg ha-1, mientras que NPK (20-20-20) se aplicó a 30 kg ha-1. después de ocho semanas de siembra. Para la aplicación de fertilizantes químicos se utilizó la técnica de fertirrigación. Las parcelas experimentales fueron aleatorizadas siguiendo un diseño aumentado23, donde cada accesión albergaba un tamaño de parcela de 1 mx 1 m. La distancia entre hileras y plantas fue de 25 cm.

Para el experimento se utilizó un sistema de riego por goteo, con goteros a 25 cm de distancia, el cual formaba parte del sistema SCADA (Supervisory Control and Data Acquisition). El riego se realizó dos veces al día durante 10 minutos cada vez. Para el riego se utilizaron alrededor de 13,3 L de agua diarios por parcela. La estación meteorológica del ICBA registró datos sobre humedad relativa, temperatura y precipitaciones en el sitio experimental (Tabla complementaria 4).

Se registraron once rasgos morfológicos diferentes para evaluar la variación entre los genotipos de quinua (incluidas dos especies relacionadas con la quinua). Para los días previos a la floración, los datos se registraron cuando aproximadamente el 50% de las plantas estaban floreciendo (Tabla complementaria 119). Los datos sobre la altura de la planta, el número de ramas primarias, el número de panículas, la longitud de la panícula principal, el peso seco de la planta y el peso de las semillas se recolectaron después de la madurez de la planta. Para las mediciones de peso seco, las plantas se mantuvieron en un horno eléctrico secador (Modelo-PF 30, Carbolite, Reino Unido) a 40°C durante 48 horas.

El protocolo de extracción fue adaptado y modificado de Giavalisco et al.24. Los metabolitos se extrajeron de las semillas de quinua utilizando un sistema disolvente de metil-terc-butil éter (MTBE)/metanol/agua. Se secaron volúmenes iguales de las fracciones lipídicas y polares en un evaporador centrífugo y se almacenaron a –20 °C hasta su posterior procesamiento.

Metabolitos polares y semipolares: después de la extracción, la fase acuosa seca se midió mediante cromatografía líquida de ultra rendimiento acoplada a un espectrómetro de masas Q-Exactive (Thermo Fisher Scientific) en modos de ionización positiva y negativa, como se describe24. Las muestras se procesaron en diez conjuntos consecutivos de 50 muestras y un conjunto de 10 muestras. Lípidos: Después de la extracción, la fase orgánica seca se midió mediante cromatografía líquida de ultra rendimiento acoplada a un espectrómetro de masas Q-Exactive (Thermo Fisher Scientific) en modo positivo, como se describe24. Las muestras se procesaron en diez conjuntos consecutivos de 50 muestras y un conjunto de 10 muestras.

Se utilizó Expressionist Refiner MS 12.0 (Genedata, Basilea, Suiza) para procesar los datos de LC-MS (//www.genedata.com/products/expressionist). Se utilizó la repetición para reducir el volumen de datos y acelerar el procesamiento. Todos los tipos de datos, excepto los datos centroides primarios de MS, se eliminaron mediante el barrido de datos. La actividad de sustracción de ruido químico se utilizó para eliminar artefactos causados ​​por la contaminación química. Se guardaron instantáneas de los cromatogramas para su posterior procesamiento. El procesamiento adicional de las instantáneas del cromatograma se realizó de la siguiente manera: alineación del cromatograma (tiempo de retención (RT) intervalo de búsqueda de 0,5 min), detección de picos (tamaño de pico mínimo 0,03 min, relación espacio/pico 50 %, ventana de suavizado de 5 puntos, cálculo central por intensidad). método ponderado con umbral de intensidad al 70%, determinación de límites utilizando puntos de inflexión), agrupamiento de isótopos (tolerancia RT a 0,02 min, tolerancia m/z 5 ppm, cargas permitidas 1 a 4), filtrado para un solo pico no asignado a un grupo de isótopos , agrupación de carga y aducto (tolerancia RT 0,02 min, tolerancia m/z 5 ppm). Anteriormente se publicó una descripción detallada del uso del software y sus posibles configuraciones25.

Se utilizó una biblioteca de referencia interna MPI-MP para identificar características moleculares que permitían una desviación de masa de 0,005 Da y una desviación del tiempo de retención dinámica (máximo 0,2 min). El procesamiento de muestras fraccionadas dio como resultado la anotación de 400 compuestos (Tabla complementaria 2)19.

La anotación de saponinas y ecdisteroides se basó en el comportamiento de fragmentación de la característica del ion original para el modo positivo y la masa del aducto principal medida en el modo negativo.

Los datos representan intensidades normalizadas del aducto principal medidas en modo positivo o negativo. La normalización se realizó a la mediana de un metabolito determinado calculado en un conjunto.

En este estudio, generamos por primera vez un gran repertorio del metaboloma de semillas para 471 genotipos de quinua. Los datos morfológicos de las plantas se presentan en la Tabla complementaria 1. Utilizando espectrometría de masas de alta resolución, anotamos y proporcionamos datos de metabolitos normalizados de 400 compuestos en todos los genotipos. Los datos se presentan en archivos EXCEL (Conjunto de datos complementario 1). Para cada compuesto, presentamos m/z, tiempo de retención, modo de detección de iones y confianza de anotación (Tabla complementaria 2)24. Los datos están alojados y disponibles en figshare19). El sitio de acceso principal para los datos metabólicos sin procesar de las 471 muestras es MetaboLights26.

Para validar la reducibilidad de los datos, elegimos 14 genotipos que representan contenidos altos y bajos de saponina, y nuevamente analizamos el contenido de saponina de sus semillas (Fig. 4; Tabla complementaria 5). Los datos mostraron una alta correlación (coeficiente de correlación de Pearson, 0,98) entre la suma de los picos de saponina identificados en los dos experimentos que validaron el análisis metabolómico.

Semillas de 14 genotipos de quinua caracterizadas por el menor y mayor contenido de saponina. Los metabolitos se extrajeron y midieron dos veces para evaluar la reproducibilidad del perfil metabólico. Los datos expresan una suma de todas las características metabólicas detectadas en el modo positivo en la ventana de tiempo de retención entre 8,14 y 14,00 min, que corresponde a la elución de saponina y se utiliza aquí como indicador del contenido total de saponina.

Como se mencionó anteriormente, los datos del perfil revelaron diferencias considerables en la abundancia de metabolitos entre genotipos. Los datos pueden usarse para calcular el cambio de ciertos metabolitos entre genotipos seleccionados. En algunos casos, la composición de los metabolitos puede influir en la calidad del producto, como se conoce, por ejemplo, en la reacción de Maillard en la elaboración de pan27. Por lo tanto, este conjunto de datos puede usarse en programas de mejoramiento al seleccionar genotipos específicos con perfiles de metabolitos deseables que puedan beneficiar la calidad del producto. Además, en combinación con la disponibilidad de secuencias del genoma, los datos se pueden utilizar para estudios de asociación de todo el genoma basados ​​en genómica funcional y metabolitos (mGWAS) para analizar la base genética del metabolismo de las semillas de quinua. La información sobre la presencia y cantidad de metabolitos también se puede utilizar como base para diseñar marcadores moleculares para caracterizar las respuestas al estrés abiótico. El conjunto de datos es útil en estudios genéticos y de correlación para investigar la relación entre la diversidad metabólica, la distribución geográfica y la integración con la diversidad fisiológica y fenotípica. Los datos sin procesar de espectrometría de masas están disponibles en MetaboLights, lo que permite descargarlos y reprocesarlos con varias herramientas comúnmente disponibles, como xcm, GNP y OpenMS. Además, esto permite a la comunidad recopilar datos de metabolitos de 471 genotipos diferentes para generar un metaboloma estándar de quinua.

Se utilizó el software GeneData disponible comercialmente (//www.genedata.com/) para el análisis de datos LC-MS.

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SB agradece al Ministerio Federal de Educación e Investigación de Alemania (BMBF) y a la Joven Academia Árabe-Alemana de Ciencias y Humanidades (AGYA) por la financiación de dos subvenciones del Programa de Movilidad de Investigación a Dubai, Emiratos Árabes Unidos, que permitieron establecer la investigación aquí reportada. . BM-R. agradece a la Universidad de Potsdam y SB agradece al Instituto Max Planck de Fisiología Molecular de Plantas por su apoyo financiero. ARF y BM-R. Agradecer al Programa de Investigación e Innovación Horizonte 2020 de la Unión Europea, proyecto PlantaSYST (SGA-CSA No. 739582 bajo FPA No. 664620) por su financiación. Todos los autores están muy agradecidos a Rostyslav Braginets y Dirk Walther del Instituto Max Planck de Fisiología Molecular de Plantas, Potsdam, por su gran ayuda al cargar los datos de metabolómica a la base de datos MetaboLights.

Financiamiento de Acceso Abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Instituto Max Planck de Fisiología Molecular de Plantas (MPI-MP), Am Muehlenberg 1, 14476, Potsdam, Alemania

Iman Tabatabaei, Saleh Alseekh, Ewa Leniak, Alisdair R. Fernie, Bernd Mueller-Roeber, Aleksandra Skirycz y Salma Balazadeh

Universidad de Potsdam, Departamento de Biología Molecular, Karl-Liebknecht-Strasse 24-25, Haus 20, 14476, Potsdam, Alemania

Iman Tabatabaei y Bernd Müller-Roeber

Centro de Biología y Biotecnología de Sistemas Vegetales (CPSBB), 139 Ruski Blvd., 4000, Plovdiv, Bulgaria

Saleh Alseekh, Alisdair R. Fernie y Bernd Mueller-Roeber

Centro Internacional de Agricultura Biosalina (ICBA), Ciudad Académica, Cerca de la Universidad Zayed, Dubai, Emiratos Árabes Unidos

Mohammad Shahid, Henda Mahmoudi y Sumitha Untilhar

Instituto Boyce Thompson, 533 Tower Rd., Ithaca, Nueva York, 14853, EE. UU.

Mateusz Wagner y Aleksandra Skirycz

Universidad Estatal de Washington, Laboratorio de Sistemas de Semillas Sostenibles, 273 Johnson Hall, PO Box 646420, Pullman, WA, 99164-6420, EE. UU.

Kevin M Murphy

Departamento de Fisiología de la Estabilidad del Rendimiento, Instituto de Ciencias de los Cultivos, Universidad de Hohenheim, Fruwirthstr. 21, 70599, Stuttgart, Alemania

Sandra M. Schmöckel

Universidad Rey Abdullah de Ciencia y Tecnología (KAUST), División de Ingeniería y Ciencias Biológicas y Ambientales, Thuwal, Arabia Saudita

Probador de marcas

Instituto de Biología, Universidad de Leiden, Sylviusweg 72, 2333 BE, Leiden, Países Bajos

Salma Balazadeh

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SB y BMR diseñaron y coordinaron el proyecto. SB obtuvo financiación. Metabolitos extraídos de IT y EL. AS y SA analizaron los datos de los metabolitos. MW ayudó con la anotación de saponina bajo la supervisión de ASSA, realizó PCA y análisis de agrupamiento bajo la supervisión de ARFMS, ST y HM realizaron experimentos de campo y recopilaron los datos de morforratos. KMM, SMS y MT contribuyeron a establecer la colección de semillas en el ICBA.

Correspondencia a Aleksandra Skirycz o Salma Balazadeh.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Tabatabaei, I., Alseekh, S., Shahid, M. et al. La diversidad de rasgos morfológicos de la quinua y composición metabólica de las semillas. Datos de ciencia 9, 323 (2022). https://doi.org/10.1038/s41597-022-01399-y

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Recibido: 27 de julio de 2021

Aceptado: 19 de mayo de 2022

Publicado: 20 de junio de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41597-022-01399-y

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